Oscar-díjas forgatókönyvíró hatévesen kezdte írói karrierjét és azóta meg sem állt. Orosz és román emigráns szülők gyermekeként született a kaliforniai San Pedróban, a Pomona Collegeben tanult filozófiát és irodalmat, később belépett a hadseregbe, tonhal halászként is dolgozott, majd beiratkozott egy, a legendás oktató, Jeff Corey vezette színjátszó oszályba. Ezeken a kurzusokon szövődött barátsága Jack Nicholsonnal és Roger Cormannel.

Első írói megbizatását huszonegy éves korában Corman filmje, a Last Woman on Earth hozta meg számára. A következő pár évet Towne olyan televíziós műsorok írásával töltötte, mint például a The Outer Limits, a The Man From U.N.C.L.E., a The Lloyd Bridges Show és a The Richard Boone Show. 1965-ben Corman felkérte egy másik mozifilm, Edgar Allen Poe-féle The Tomb of Ligeia forgatókönyvének megírására, amivel a fiatal író nagy elismerést szerzett magának.

Towne írói, vagy társszerzői munkásságában olyan filmeket találhatunk, mint a The Last Detail, amiért az Írók Egyesületének Díjával és Oscar jelöléssel jutalmazták, a Villa Rides és a Personal Best, melynek rendezője és producere is volt egyben. A Kínai negyedért pedig átvehette az Oscar-díjat, az Arany Glóbusz Díjat és a Brit Filmkadémia legjobb eredeti forgatókönyvéért járó díját csakúgy, mint az Írók Egyesületének Díját a legjobb amerikai filmforgatókönyvért. Ő volt a szerzője még a legjobb eredeti forgatókönyv kategóriában Oscar-díjra, legjobb forgatókönyv kategóriában a Brit Filmkadémia Díjára és az Írók Egyesületének Díjára jelölt Schampoonak is. Továbbá a Greystokenak is, mely szintén Oscar és Guild jelöléseket hozott.